引用本文： 李偉, 國瑀辰, 所劍. 腹腔鏡下保留左結腸動脈的直腸癌D3 根治術的爭議與體會. 中國普外基礎與臨床雜志, 2019, 26(8): 912-916. doi: 10.7507/1007-9424.201907032 復制
直腸癌是我國常見的惡性腫瘤，在直腸癌患者中，中低位直腸癌所占比例較高，約為 70%[1]。以外科手術為主的綜合治療是當前治療直腸癌的最有效的措施。自 Heald 等[2]提出了全直腸系膜切除術（total mesorectal excision，TME）這一概念后，直腸癌的外科治療逐漸地規范化，并且在 TME 手術出現之后，直腸癌的術后復發率明顯降低，患者的5 年生存率也明顯提高。如今，直腸癌的 TME 原則已經得到了外科醫生的廣泛認可。但是，對于直腸癌患者腸系膜下動脈（inferior mesenteric artery，IMA）的處理方式仍有爭論，主要集中在兩個方面：一方面是 IMA 的結扎水平，另一方面是 IMA 根部第 3 站淋巴結的清掃。保留左結腸動脈（left colic artery，LCA）的同時清掃第 3 站淋巴結可以解決這一爭論，但是手術操作的難度較大。由于腹腔鏡技術在普外科領域得到了快速的發展與普及，腹腔鏡直腸癌手術已經成為直腸癌治療的標準手術，腹腔鏡技術的應用使保留 LCA 聯合第 3 站淋巴結清掃的直腸癌根治術更易實現。筆者就腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌 D3 根治術的爭議與體會進行綜述。
1 直腸癌患者 IMA 結扎水平的爭論
目前直腸癌根治術中 IMA 的結扎水平主要有兩種，一種是高位結扎，一種是低位結扎。根據美國結直腸外科學會共識聲明，IMA 的低位結扎系指在 LCA 起始的下方結扎，而 IMA 的高位結扎系指在 IMA 自腹主動脈發出后的起始處結扎[3]。直腸癌根治術中 IMA 的結扎水平最早是由 Miles[4]和 Moynihan 等[5]提出并引起重視的。在此之前的 19 世紀末，大多數的外科醫生認為單純行會陰部的切除就可以有效控制直腸癌，但沒有人明確地指出 IMA 結扎的具體位置。直到 1908 年 Miles 提出了經腹會陰聯合直腸癌切除術，指出直腸的淋巴引流是自下而上沿著 IMA 的，并提出了 IMA 的低位結扎，即在 LCA 起始處下方結扎血管并完整地切除遠端的腸道和淋巴結[4]。而在同一年，Moynihan 等[5]提出，直腸癌的外科治療中，應在 IMA 自腹主動脈發出處結扎血管，以清除位于 IMA 根部的淋巴結，即 IMA 的高位結扎。Dukes[6]、Ault 等[7]、McElwain 等[8]和 State[9]也支持在直腸癌手術中于 IMA 根部結扎血管的觀點，并指出 IMA 根部淋巴結的癌轉移在直腸癌中具有普遍性。在這之后，雖然仍有一部分人堅持在直腸癌根治術中行 IMA 的低位結扎[10-11]，但是 Moynihan 提出的 IMA 高位結扎的直腸癌根治術被更廣泛地接受并被大部分外科醫生認為是直腸癌根治的合理切除范圍。
2 IMA 結扎水平與第 3 站淋巴結清掃
第 3 站淋巴結，即 No.253 組淋巴結。IMA 根部淋巴結，系指 IMA 起始部至 LCA 起始部的沿 IMA 根部的系膜淋巴結，是乙狀結腸癌和直腸癌轉移的第 3 站淋巴結，在直腸癌中的轉移率為 0.7%～11.6%[12]。直腸癌根治術中 IMA 的結扎水平對患者術后生存率的影響現在仍有爭議，部分研究[13-15]提示，在術后生存率和復發率方面，IMA 的高位結扎與低位結扎相比并無明顯的優勢。Cirocchi 等[16]的 meta 分析也提示，IMA 的高位結扎并不能提高直腸癌患者的 5 年生存率。然而陳仕才等[17]的 meta 分析卻得到了相反的結論。這可能是因為陳仕才等[17]的 meta 分析中納入了一部分中文研究。此外 Hida 等[12]、Kanemitsu 等[18]以及 Leggeri 等[19]所進行的回顧性研究也提示，對于第 3 站淋巴結轉移的患者來說，行 IMA 的高位結扎并行 IMA 根部的淋巴結清掃可以一定程度上提高患者的 5 年和 10 年生存率。盡管第 3 站淋巴結轉移提示預后不良，且 IMA 的結扎水平對患者術后生存率的影響仍有爭議，但仍有很多學者認為有必要對直腸癌患者行 IMA 高位結扎以清掃第 3 站淋巴結。清掃第 3 站淋巴結除了能顯著地提高淋巴結收獲數量[13]，還能夠保證更準確的術后病理分期從而指導術后治療[20]。Kanemitsu 等[18]指出，直腸癌清掃第 3 站淋巴結能夠增加 9% 的根治性切除率，雖然只有 0.7% 的人會因此受益而得到治愈，但不可否認的是，在 IMA 高位結扎的同時行第 3 站淋巴結清掃的確能夠使一些患者受益，尤其是對于那些淋巴結轉移局限于 LCA 分叉以下的直腸癌患者，IMA 高位結扎連同 IMA 根部周圍的淋巴結清掃能夠確保更安全的切除范圍[18]。
3 IMA 結扎與吻合口漏的關系
吻合口漏是直腸癌術后較為嚴重的并發癥，低位直腸癌前切除術后吻合口漏的發生率為 5%～15%[12,18,21]。吻合口漏的發生受很多因素的影響，比如吻合口的血供、吻合口的張力、過長的手術時間、吻合口距肛緣距離過近等[22-23]。Dworkin 等[24]的研究發現，IMA 的高位結扎能夠顯著地降低遠端結腸的血供，從而導致吻合口缺血，并且在術后的前 5 d 內這一情況都不會好轉，并認為這可能是導致術后吻合口漏的一大原因，這也提示吻合口的血供很大程度上是由術中對血管的處理方式所決定的。Seike 等[25]通過術中的測量發現，約有 1/5 的患者在接受 IMA 高位結扎后會出現顯著的吻合口血供減少，而且這些患者中大部分為老年男性患者，并且這一比例在接受超低位直腸癌前切除術組中更高，而保留 LCA 的低位結扎則可一定程度上緩解這一情況。但是，是否更低的遠端結腸血供會導致更高的術后吻合口漏發生率尚存在爭議。盡管 Dworkin 等[24]和 Seike 等[25]的研究證明，IMA 的高位結扎能夠顯著降低遠端結腸的血供，但是 Hall 等[26]對 IMA 高位結扎前后結腸組織的氧合作用進行分析后發現，動脈結扎后橫結腸及降結腸組織的氧合作用并沒有受到明顯影響。因此這也可以解釋為何在許多研究中高位結扎并沒有導致很高的吻合口漏發生率[12, 18, 20, 27]。
除了吻合口血供外，吻合口的張力也被認為是影響術后吻合口漏的重要因素之一。IMA 的高位結扎相對于低位結扎而言，可以更有效地保證吻合口無張力。一些學者[28-29]認為，對于低位直腸癌前切除術來說，只有高位結扎 IMA 才能夠保證足夠的遠端結腸長度，從而使吻合口無張力。然而，另一些學者[30-31]認為，在 IMA 低位結扎的情況下，保證足夠的遠端結腸長度并不是一件不可能的事。Corder 等[31]的研究指出，在保留 LCA 的情況下，可以通過結扎并切斷 LCA 的降支來保證吻合口無張力。此外，適當地游離結腸脾區也能有效地減小吻合口的張力，從而保留 LCA。
盡管 IMA 的高位結扎能更有效地保證吻合口無張力，IMA 的低位結扎能保證更好的遠端結腸及吻合口血供，但是無論是 Rouffet 等[32]的隨機對照多中心試驗研究，還是 Cirocchi 等[16]的 meta 分析，均未發現 IMA 高位結扎后的吻合口漏發生率與低位結扎后的吻合口漏發生率的差異有統計學意義。很多其他的研究也提示，IMA 高位結扎并不會增加術后吻合口漏的風險[18, 30]。然而，Hinoi 等[33]對 1994 年到 2006 年期間在日本 28 家醫院接受腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌根治術的 888 例中、低位患者進行了回顧性研究，發現在腹腔鏡下保留 LCA 對于中、低位直腸癌患者來說，能夠保證更低的術后吻合口漏的發生率。綜上，盡管一些研究證明在直腸癌根治術中，IMA 的高位結扎與低位結扎相比能夠明顯降低患者遠端結腸血供，但是 IMA 的低位結扎是否就能夠顯著降低患者術后吻合口漏的發生率仍有爭議。但是對于存在動脈硬化或年齡較大的中、低位直腸癌患者，腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌根治術可能會一定程度上降低吻合口漏的發生率，這一問題還需要進一步研究驗證。
4 直腸癌患者保留 LCA 的第 3 站淋巴結清掃術的提出與研究進展
在直腸癌根治術中行 IMA 的低位結扎雖然能夠保證更好的吻合口血供，卻不能對位于 IMA 根部的第 3 站淋巴結進行清掃，而行 IMA 的高位結扎雖然能保證對第 3 站淋巴結的清掃，但又會導致遠端結腸及吻合口血供減少。為了綜合兩種術式的優點，在 1959 年 Dunphy 和 Pikula 提出在 IMA 發出 LCA 的下方結扎，并在此基礎上進一步清掃位于 LCA 和 IMA 根部間的脂肪和淋巴結組織[18]，這一方法既保留了 LCA，又擴大了淋巴結清掃的范圍，但這一方法在當時并未引起同行的廣泛重視。隨著直腸癌根治術在技術及理念方面的進步，人們意識到了第 3 站淋巴結清掃對術后患者生存期及精確的病理分期的重要意義，如何在保證直腸癌第 3 站淋巴結清掃的前提下降低術后吻合口漏的發生率則成為了外科醫生新的目標。吻合口漏的發生會受到很多因素的影響，而吻合口的血供無疑是這其中重要的因素之一[22-23]。因此近幾年來，Dunphy 和 Pikula 提出的結直腸癌的改良術式被重新重視，一些學者[34-35]傾向于在行直腸癌根治術時保留 LCA，同時對 IMA 根部的第 3 站淋巴結進行清掃，即保留 LCA 的直腸癌 D3 根治術。
有關第 3 站淋巴結的清掃范圍，日本《大腸癌處理規約》 [36]有明確的定義，規約中將第 3 站淋巴結定義為沿著 IMA 起始部至 LCA 起始部為止的這段 IMA 分布的淋巴結，并明確指出，進展期直腸癌應進行包括中央淋巴結在內的第 3 站淋巴結清掃。渡邊昌彥[37]將第 3 站淋巴結的分布范圍定義為 IMA 起始部為頭側緣，腸系膜下靜脈內側為外側緣，左半結腸動脈為足側緣，IMA 右側為內側緣。因此，在保留 LCA 的情況下，單獨清掃這一區域的淋巴結理論上可以達到和高位結扎 IMA 一樣的淋巴結清掃范圍。而 Sekimoto 等[38]的研究也證實，在直腸癌根治術中，保留 LCA 并聯合第 3 站淋巴結清掃所收獲的淋巴結數量與行 IMA 高位結扎所收獲的淋巴結數量的差異無統計學意義。筆者回顧了吉林大學第一醫院胃結直腸肛門外科近 2 年行腹腔鏡直腸癌 D3 根治術的患者 739 例，按是否保留 LCA 分為保留 LCA 的 D3 根治術 297 例和未保留 LCA 的 D3 根治術 442 例。結果顯示，保留 LCA 組共清掃淋巴結 5 508 枚、（18.58±0.46）枚/例，轉移淋巴結總數為 460 枚、（1.55±0.18）枚/例；未保留 LCA 組共清掃淋巴結 7 932 枚、（18.10±0.32）枚/例，轉移淋巴結總數為 590 枚、（1.39±0.14）枚/例。2 組在總淋巴結清掃數量方面無顯著差異。另外，保留 LCA 組共清掃 No.253 組淋巴結 605 枚，中位數為 2 枚/例（0～12 枚/例），未保留 LCA 組共清掃 No.253 組淋巴結 637 枚，中位數為1 枚/例（0～11 枚/例），保留 LCA 組清掃的淋巴結總數高于未保留 LCA 組（P<0.001）。保留 LCA 組的陽性淋巴結總數為 10 枚、（0.034±0.014）枚/例，未保留 LCA 組的陽性淋巴結總數為 11 枚、（0.025±0.014）枚/例，兩者無明顯差異。
雖然保留 LCA 的第 3 站淋巴結清掃術既可以保證遠端結腸的血運，又可以保證與高位結扎相似的淋巴結清掃數量，但是 Kobayashi 等[39]的研究指出，與腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌 D2 根治術相比，腹腔鏡下行保留 LCA 的 D3 根治術需要更高的手術技巧及更長的手術時間。然而，Sekimoto 等[38]證明，通過改良手術方法并提高術者的技術，保留 LCA 的直腸癌 D3 根治術與傳統的 IMA 高位結扎相比，在收獲相似的淋巴結數量的同時不會明顯增加手術的時間。因此，腹腔鏡下保留 LCA 聯合第3 站淋巴結清掃的直腸癌 D3 根治術在理論上是優于腹腔鏡下 IMA 高位結扎的直腸癌 D3 根治術或保留 LCA 的直腸癌 D2 根治術的，這種術式既可以保證淋巴結的充分清掃，又可以保證遠端結腸及吻合口充足的血供。但是目前通過有效、直觀的方法對兩種術式的遠端結腸血供進行評估和比較的研究很少。2015 年意大利已有學者開展多中心隨機對照試驗—HIGHLOW 研究，目前尚未公布結果。
為了探討腹腔鏡下不保留 LCA 與腹腔鏡下保留 LCA 并聯合第 3 站淋巴結清掃這兩種不同直腸癌根治術式的效果，吉林大學第一醫院胃結直腸肛門外科進行了前瞻性隨機對照研究[40]，對兩種術式的吻合口血供情況、淋巴結收獲數量、手術時間以及吻合口漏情況進行評估，進而探討保留與不保留 LCA 對吻合口血供的影響以及清掃第 3 站淋巴結的重要意義。對符合納入標準的直腸癌患者，通過隨機分組的方法分為未保留 LCA 組和保留 LCA 組，2 組均采用腹腔鏡手術，未保留 LCA 組患者接受腹腔鏡下 IMA 高位結扎的直腸癌 D3 根治術，保留 LCA 組患者接受腹腔鏡下保留 LCA 并聯合第3 站淋巴結清掃的直腸癌 D3 根治術。在術中對2 組患者的邊緣動脈弓壓力進行測量，并同時記錄術中患者的外周血壓以及遠端結腸長度，記錄患者的手術時間、淋巴結收獲情況以及術后吻合口漏的情況。該研究共納入 57 例直腸癌患者，其中未保留 LCA 組 29 例，保留 LCA 組 28 例。未保留 LCA 組患者的邊緣動脈弓壓力為（42.31±1.85）mm Hg（1 mm Hg=0.133 kPa），總淋巴結收獲數量為（16.21±1.08）枚/例，第 3 站淋巴結數為（ 2.96±0.39）枚/例，手術時間為（166.00±9.15）min；保留 LCA 組患者的邊緣動脈弓壓力為（48.50±2.48）mm Hg，總淋巴結收獲數量為（17.71±1.36）枚/例，第 3 站淋巴結數為（2.96±0.47）枚/例，手術時間為（180.00±10.80）min。吻合口血供與患者的年齡和遠端結腸長度呈負線性相關，與患者的外周血壓呈正線性相關。當 2 組患者的外周血壓被標準化到 82.05 mm Hg、遠端結腸長度被標準化到 20.65 cm、年齡被標準化到 60.72 歲時，未保留 LCA 組和保留 LCA 組患者的邊緣動脈弓壓力分別為（41.30±1.92）mm Hg 和（49.55±1.96）mm Hg。2 組間的邊緣動脈弓壓力的差異有統計學意義（P=0.004），即接受 IMA 低位結扎并聯合第 3 站淋巴結清掃的直腸癌根治術的患者與接受 IMA 高位結扎的患者相比有更好的吻合口血供。未保留 LCA 組和保留 LCA 組分別有 3 例和 1 例出現吻合口漏。兩種手術方式的淋巴結收獲數量、手術時間以及吻合口漏發生率沒有顯著差異。此外還發現，吻合口漏的發生與患者邊緣動脈弓壓力低有一定的相關性。
總之，有豐富腹腔鏡操作經驗的外科醫師進行腹腔鏡下保留 LCA 聯合第 3 站淋巴結清掃的直腸癌 D3 根治術可以保證更好的吻合口血供，而且不會影響總淋巴結和第 3 站淋巴結的收獲數量，也不會顯著地增加患者的手術時間，是值得推廣的手術方式。
直腸癌是我國常見的惡性腫瘤，在直腸癌患者中，中低位直腸癌所占比例較高，約為 70%[1]。以外科手術為主的綜合治療是當前治療直腸癌的最有效的措施。自 Heald 等[2]提出了全直腸系膜切除術（total mesorectal excision，TME）這一概念后，直腸癌的外科治療逐漸地規范化，并且在 TME 手術出現之后，直腸癌的術后復發率明顯降低，患者的5 年生存率也明顯提高。如今，直腸癌的 TME 原則已經得到了外科醫生的廣泛認可。但是，對于直腸癌患者腸系膜下動脈（inferior mesenteric artery，IMA）的處理方式仍有爭論，主要集中在兩個方面：一方面是 IMA 的結扎水平，另一方面是 IMA 根部第 3 站淋巴結的清掃。保留左結腸動脈（left colic artery，LCA）的同時清掃第 3 站淋巴結可以解決這一爭論，但是手術操作的難度較大。由于腹腔鏡技術在普外科領域得到了快速的發展與普及，腹腔鏡直腸癌手術已經成為直腸癌治療的標準手術，腹腔鏡技術的應用使保留 LCA 聯合第 3 站淋巴結清掃的直腸癌根治術更易實現。筆者就腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌 D3 根治術的爭議與體會進行綜述。
1 直腸癌患者 IMA 結扎水平的爭論
目前直腸癌根治術中 IMA 的結扎水平主要有兩種，一種是高位結扎，一種是低位結扎。根據美國結直腸外科學會共識聲明，IMA 的低位結扎系指在 LCA 起始的下方結扎，而 IMA 的高位結扎系指在 IMA 自腹主動脈發出后的起始處結扎[3]。直腸癌根治術中 IMA 的結扎水平最早是由 Miles[4]和 Moynihan 等[5]提出并引起重視的。在此之前的 19 世紀末，大多數的外科醫生認為單純行會陰部的切除就可以有效控制直腸癌，但沒有人明確地指出 IMA 結扎的具體位置。直到 1908 年 Miles 提出了經腹會陰聯合直腸癌切除術，指出直腸的淋巴引流是自下而上沿著 IMA 的，并提出了 IMA 的低位結扎，即在 LCA 起始處下方結扎血管并完整地切除遠端的腸道和淋巴結[4]。而在同一年，Moynihan 等[5]提出，直腸癌的外科治療中，應在 IMA 自腹主動脈發出處結扎血管，以清除位于 IMA 根部的淋巴結，即 IMA 的高位結扎。Dukes[6]、Ault 等[7]、McElwain 等[8]和 State[9]也支持在直腸癌手術中于 IMA 根部結扎血管的觀點，并指出 IMA 根部淋巴結的癌轉移在直腸癌中具有普遍性。在這之后，雖然仍有一部分人堅持在直腸癌根治術中行 IMA 的低位結扎[10-11]，但是 Moynihan 提出的 IMA 高位結扎的直腸癌根治術被更廣泛地接受并被大部分外科醫生認為是直腸癌根治的合理切除范圍。
2 IMA 結扎水平與第 3 站淋巴結清掃
第 3 站淋巴結，即 No.253 組淋巴結。IMA 根部淋巴結，系指 IMA 起始部至 LCA 起始部的沿 IMA 根部的系膜淋巴結，是乙狀結腸癌和直腸癌轉移的第 3 站淋巴結，在直腸癌中的轉移率為 0.7%～11.6%[12]。直腸癌根治術中 IMA 的結扎水平對患者術后生存率的影響現在仍有爭議，部分研究[13-15]提示，在術后生存率和復發率方面，IMA 的高位結扎與低位結扎相比并無明顯的優勢。Cirocchi 等[16]的 meta 分析也提示，IMA 的高位結扎并不能提高直腸癌患者的 5 年生存率。然而陳仕才等[17]的 meta 分析卻得到了相反的結論。這可能是因為陳仕才等[17]的 meta 分析中納入了一部分中文研究。此外 Hida 等[12]、Kanemitsu 等[18]以及 Leggeri 等[19]所進行的回顧性研究也提示，對于第 3 站淋巴結轉移的患者來說，行 IMA 的高位結扎并行 IMA 根部的淋巴結清掃可以一定程度上提高患者的 5 年和 10 年生存率。盡管第 3 站淋巴結轉移提示預后不良，且 IMA 的結扎水平對患者術后生存率的影響仍有爭議，但仍有很多學者認為有必要對直腸癌患者行 IMA 高位結扎以清掃第 3 站淋巴結。清掃第 3 站淋巴結除了能顯著地提高淋巴結收獲數量[13]，還能夠保證更準確的術后病理分期從而指導術后治療[20]。Kanemitsu 等[18]指出，直腸癌清掃第 3 站淋巴結能夠增加 9% 的根治性切除率，雖然只有 0.7% 的人會因此受益而得到治愈，但不可否認的是，在 IMA 高位結扎的同時行第 3 站淋巴結清掃的確能夠使一些患者受益，尤其是對于那些淋巴結轉移局限于 LCA 分叉以下的直腸癌患者，IMA 高位結扎連同 IMA 根部周圍的淋巴結清掃能夠確保更安全的切除范圍[18]。
3 IMA 結扎與吻合口漏的關系
吻合口漏是直腸癌術后較為嚴重的并發癥，低位直腸癌前切除術后吻合口漏的發生率為 5%～15%[12,18,21]。吻合口漏的發生受很多因素的影響，比如吻合口的血供、吻合口的張力、過長的手術時間、吻合口距肛緣距離過近等[22-23]。Dworkin 等[24]的研究發現，IMA 的高位結扎能夠顯著地降低遠端結腸的血供，從而導致吻合口缺血，并且在術后的前 5 d 內這一情況都不會好轉，并認為這可能是導致術后吻合口漏的一大原因，這也提示吻合口的血供很大程度上是由術中對血管的處理方式所決定的。Seike 等[25]通過術中的測量發現，約有 1/5 的患者在接受 IMA 高位結扎后會出現顯著的吻合口血供減少，而且這些患者中大部分為老年男性患者，并且這一比例在接受超低位直腸癌前切除術組中更高，而保留 LCA 的低位結扎則可一定程度上緩解這一情況。但是，是否更低的遠端結腸血供會導致更高的術后吻合口漏發生率尚存在爭議。盡管 Dworkin 等[24]和 Seike 等[25]的研究證明，IMA 的高位結扎能夠顯著降低遠端結腸的血供，但是 Hall 等[26]對 IMA 高位結扎前后結腸組織的氧合作用進行分析后發現，動脈結扎后橫結腸及降結腸組織的氧合作用并沒有受到明顯影響。因此這也可以解釋為何在許多研究中高位結扎并沒有導致很高的吻合口漏發生率[12, 18, 20, 27]。
除了吻合口血供外，吻合口的張力也被認為是影響術后吻合口漏的重要因素之一。IMA 的高位結扎相對于低位結扎而言，可以更有效地保證吻合口無張力。一些學者[28-29]認為，對于低位直腸癌前切除術來說，只有高位結扎 IMA 才能夠保證足夠的遠端結腸長度，從而使吻合口無張力。然而，另一些學者[30-31]認為，在 IMA 低位結扎的情況下，保證足夠的遠端結腸長度并不是一件不可能的事。Corder 等[31]的研究指出，在保留 LCA 的情況下，可以通過結扎并切斷 LCA 的降支來保證吻合口無張力。此外，適當地游離結腸脾區也能有效地減小吻合口的張力，從而保留 LCA。
盡管 IMA 的高位結扎能更有效地保證吻合口無張力，IMA 的低位結扎能保證更好的遠端結腸及吻合口血供，但是無論是 Rouffet 等[32]的隨機對照多中心試驗研究，還是 Cirocchi 等[16]的 meta 分析，均未發現 IMA 高位結扎后的吻合口漏發生率與低位結扎后的吻合口漏發生率的差異有統計學意義。很多其他的研究也提示，IMA 高位結扎并不會增加術后吻合口漏的風險[18, 30]。然而，Hinoi 等[33]對 1994 年到 2006 年期間在日本 28 家醫院接受腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌根治術的 888 例中、低位患者進行了回顧性研究，發現在腹腔鏡下保留 LCA 對于中、低位直腸癌患者來說，能夠保證更低的術后吻合口漏的發生率。綜上，盡管一些研究證明在直腸癌根治術中，IMA 的高位結扎與低位結扎相比能夠明顯降低患者遠端結腸血供，但是 IMA 的低位結扎是否就能夠顯著降低患者術后吻合口漏的發生率仍有爭議。但是對于存在動脈硬化或年齡較大的中、低位直腸癌患者，腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌根治術可能會一定程度上降低吻合口漏的發生率，這一問題還需要進一步研究驗證。
4 直腸癌患者保留 LCA 的第 3 站淋巴結清掃術的提出與研究進展
在直腸癌根治術中行 IMA 的低位結扎雖然能夠保證更好的吻合口血供，卻不能對位于 IMA 根部的第 3 站淋巴結進行清掃，而行 IMA 的高位結扎雖然能保證對第 3 站淋巴結的清掃，但又會導致遠端結腸及吻合口血供減少。為了綜合兩種術式的優點，在 1959 年 Dunphy 和 Pikula 提出在 IMA 發出 LCA 的下方結扎，并在此基礎上進一步清掃位于 LCA 和 IMA 根部間的脂肪和淋巴結組織[18]，這一方法既保留了 LCA，又擴大了淋巴結清掃的范圍，但這一方法在當時并未引起同行的廣泛重視。隨著直腸癌根治術在技術及理念方面的進步，人們意識到了第 3 站淋巴結清掃對術后患者生存期及精確的病理分期的重要意義，如何在保證直腸癌第 3 站淋巴結清掃的前提下降低術后吻合口漏的發生率則成為了外科醫生新的目標。吻合口漏的發生會受到很多因素的影響，而吻合口的血供無疑是這其中重要的因素之一[22-23]。因此近幾年來，Dunphy 和 Pikula 提出的結直腸癌的改良術式被重新重視，一些學者[34-35]傾向于在行直腸癌根治術時保留 LCA，同時對 IMA 根部的第 3 站淋巴結進行清掃，即保留 LCA 的直腸癌 D3 根治術。
有關第 3 站淋巴結的清掃范圍，日本《大腸癌處理規約》 [36]有明確的定義，規約中將第 3 站淋巴結定義為沿著 IMA 起始部至 LCA 起始部為止的這段 IMA 分布的淋巴結，并明確指出，進展期直腸癌應進行包括中央淋巴結在內的第 3 站淋巴結清掃。渡邊昌彥[37]將第 3 站淋巴結的分布范圍定義為 IMA 起始部為頭側緣，腸系膜下靜脈內側為外側緣，左半結腸動脈為足側緣，IMA 右側為內側緣。因此，在保留 LCA 的情況下，單獨清掃這一區域的淋巴結理論上可以達到和高位結扎 IMA 一樣的淋巴結清掃范圍。而 Sekimoto 等[38]的研究也證實，在直腸癌根治術中，保留 LCA 并聯合第 3 站淋巴結清掃所收獲的淋巴結數量與行 IMA 高位結扎所收獲的淋巴結數量的差異無統計學意義。筆者回顧了吉林大學第一醫院胃結直腸肛門外科近 2 年行腹腔鏡直腸癌 D3 根治術的患者 739 例，按是否保留 LCA 分為保留 LCA 的 D3 根治術 297 例和未保留 LCA 的 D3 根治術 442 例。結果顯示，保留 LCA 組共清掃淋巴結 5 508 枚、（18.58±0.46）枚/例，轉移淋巴結總數為 460 枚、（1.55±0.18）枚/例；未保留 LCA 組共清掃淋巴結 7 932 枚、（18.10±0.32）枚/例，轉移淋巴結總數為 590 枚、（1.39±0.14）枚/例。2 組在總淋巴結清掃數量方面無顯著差異。另外，保留 LCA 組共清掃 No.253 組淋巴結 605 枚，中位數為 2 枚/例（0～12 枚/例），未保留 LCA 組共清掃 No.253 組淋巴結 637 枚，中位數為1 枚/例（0～11 枚/例），保留 LCA 組清掃的淋巴結總數高于未保留 LCA 組（P<0.001）。保留 LCA 組的陽性淋巴結總數為 10 枚、（0.034±0.014）枚/例，未保留 LCA 組的陽性淋巴結總數為 11 枚、（0.025±0.014）枚/例，兩者無明顯差異。
雖然保留 LCA 的第 3 站淋巴結清掃術既可以保證遠端結腸的血運，又可以保證與高位結扎相似的淋巴結清掃數量，但是 Kobayashi 等[39]的研究指出，與腹腔鏡下保留 LCA 的直腸癌 D2 根治術相比，腹腔鏡下行保留 LCA 的 D3 根治術需要更高的手術技巧及更長的手術時間。然而，Sekimoto 等[38]證明，通過改良手術方法并提高術者的技術，保留 LCA 的直腸癌 D3 根治術與傳統的 IMA 高位結扎相比，在收獲相似的淋巴結數量的同時不會明顯增加手術的時間。因此，腹腔鏡下保留 LCA 聯合第3 站淋巴結清掃的直腸癌 D3 根治術在理論上是優于腹腔鏡下 IMA 高位結扎的直腸癌 D3 根治術或保留 LCA 的直腸癌 D2 根治術的，這種術式既可以保證淋巴結的充分清掃，又可以保證遠端結腸及吻合口充足的血供。但是目前通過有效、直觀的方法對兩種術式的遠端結腸血供進行評估和比較的研究很少。2015 年意大利已有學者開展多中心隨機對照試驗—HIGHLOW 研究，目前尚未公布結果。
為了探討腹腔鏡下不保留 LCA 與腹腔鏡下保留 LCA 并聯合第 3 站淋巴結清掃這兩種不同直腸癌根治術式的效果，吉林大學第一醫院胃結直腸肛門外科進行了前瞻性隨機對照研究[40]，對兩種術式的吻合口血供情況、淋巴結收獲數量、手術時間以及吻合口漏情況進行評估，進而探討保留與不保留 LCA 對吻合口血供的影響以及清掃第 3 站淋巴結的重要意義。對符合納入標準的直腸癌患者，通過隨機分組的方法分為未保留 LCA 組和保留 LCA 組，2 組均采用腹腔鏡手術，未保留 LCA 組患者接受腹腔鏡下 IMA 高位結扎的直腸癌 D3 根治術，保留 LCA 組患者接受腹腔鏡下保留 LCA 并聯合第3 站淋巴結清掃的直腸癌 D3 根治術。在術中對2 組患者的邊緣動脈弓壓力進行測量，并同時記錄術中患者的外周血壓以及遠端結腸長度，記錄患者的手術時間、淋巴結收獲情況以及術后吻合口漏的情況。該研究共納入 57 例直腸癌患者，其中未保留 LCA 組 29 例，保留 LCA 組 28 例。未保留 LCA 組患者的邊緣動脈弓壓力為（42.31±1.85）mm Hg（1 mm Hg=0.133 kPa），總淋巴結收獲數量為（16.21±1.08）枚/例，第 3 站淋巴結數為（ 2.96±0.39）枚/例，手術時間為（166.00±9.15）min；保留 LCA 組患者的邊緣動脈弓壓力為（48.50±2.48）mm Hg，總淋巴結收獲數量為（17.71±1.36）枚/例，第 3 站淋巴結數為（2.96±0.47）枚/例，手術時間為（180.00±10.80）min。吻合口血供與患者的年齡和遠端結腸長度呈負線性相關，與患者的外周血壓呈正線性相關。當 2 組患者的外周血壓被標準化到 82.05 mm Hg、遠端結腸長度被標準化到 20.65 cm、年齡被標準化到 60.72 歲時，未保留 LCA 組和保留 LCA 組患者的邊緣動脈弓壓力分別為（41.30±1.92）mm Hg 和（49.55±1.96）mm Hg。2 組間的邊緣動脈弓壓力的差異有統計學意義（P=0.004），即接受 IMA 低位結扎并聯合第 3 站淋巴結清掃的直腸癌根治術的患者與接受 IMA 高位結扎的患者相比有更好的吻合口血供。未保留 LCA 組和保留 LCA 組分別有 3 例和 1 例出現吻合口漏。兩種手術方式的淋巴結收獲數量、手術時間以及吻合口漏發生率沒有顯著差異。此外還發現，吻合口漏的發生與患者邊緣動脈弓壓力低有一定的相關性。
總之，有豐富腹腔鏡操作經驗的外科醫師進行腹腔鏡下保留 LCA 聯合第 3 站淋巴結清掃的直腸癌 D3 根治術可以保證更好的吻合口血供，而且不會影響總淋巴結和第 3 站淋巴結的收獲數量，也不會顯著地增加患者的手術時間，是值得推廣的手術方式。