隨著人口老齡化問題的日益凸現,老年人認知功能衰退逐漸成為臨床研究熱點。太極拳作為一項傳統康復運動,已被證明對改善老年人認知功能、延緩認知衰退具有積極作用,但其相關腦功能機制尚不明確。本文通過收集利用磁共振成像(MRI)、腦電圖(EEG)、功能性近紅外光譜(fNIRS)觀察太極拳對老年人認知功能相關腦區變化影響的研究,以大腦結構和功能改變為切入點進行梳理,結果表明太極拳可能通過重塑記憶、注意、執行等認知相關腦區的結構和功能來改善老年人的認知功能,延緩認知衰退。此外,太極拳改善認知功能可能與其正性調節老年人的心血管功能、情緒和冥想水平有關,且認知功能的改善可進一步提升老年人的平衡能力。同時發現練習時間、練習頻率和練習強度可能是影響太極拳改善老年人認知功能和腦功能的因素。
引用本文: 薛晨, 李雨谿, 鐘冬靈, 李涓, 鄭重, 金榮疆. 基于神經電生理技術和腦成像技術探討太極拳對老年人認知功能影響的研究進展. 生物醫學工程學雜志, 2022, 39(4): 826-832. doi: 10.7507/1001-5515.202105003 復制
引言
隨著年齡的增加,老年人認知功能逐漸出現衰退,具體表現為記憶、歸納推理、分析綜合、理解判斷、注意力、執行力、空間感知和想象力等方面的能力降低[1]。隨著大腦功能進一步退化,可能導致老年人輕度認知功能障礙(mild cognitive impairment,MCI)、阿爾茨海默癥(Alzheimer disease,AD)、路易小體癡呆、額顳葉癡呆等神經系統退行性疾病。流行病學調查顯示,我國老年人MCI的患病率為14%[2],10~30%的患者在一年內進展為癡呆[3]。據估計,每年因癡呆帶來的直接醫療費用高達1萬億美元[4],給家庭和社會帶來了沉重的經濟負擔。美國最新的MCI指南表明,目前尚無推薦的有效藥物來延緩和改善MCI患者的認知功能[5]。因此,積極防控老年人認知功能衰退至關重要。
太極拳是傳統有氧康復運動,具有簡單易學、輕松柔和、形神兼養、動靜結合的特點,尤其適合老年人練習[6]。臨床試驗研究結果表明,太極拳可以改善老年人的注意力[7]、信息處理速度和記憶力[8]、任務轉換能力[9]等認知功能。系統評價結果也表明,太極拳可以提高MCI患者的記憶力、視空間能力[10]。太極拳作為一種非藥物療法,被推薦用于改善老年人的認知功能。然而,其改善認知功能的潛在中樞機制尚不明確。
隨著神經電生理技術和腦成像技術的發展,人們對老年人的腦結構、功能及代謝改變有了新的認識。磁共振成像(magnetic resonance imaging,MRI)、正電子發射斷層成像(positron emission computed tomography,PET)、腦電圖(electroencephalogram,EEG)、功能性近紅外光譜(functional near-infrared spectroscopy,fNIRS)等技術也逐漸應用于太極拳的中樞機制研究中。本文基于MRI、EEG、fNIRS等技術全面綜述太極拳運動對老年人認知功能的中樞響應機制,為進一步推廣我國太極拳健身運動提供科學理論依據。
1 基于MRI研究太極拳運動對老年人認知功能的影響
人腦的結構是大腦發揮功能的基礎,同時腦功能可以間接反映腦結構,二者相輔相成,共同調節老年人認知功能的變化。目前通過MRI對老年人認知功能的研究主要分為兩個部分:結構磁共振成像(structural MRI,sMRI)與功能磁共振成像(functional MRI,fMRI)。本研究將基于sMRI和fMRI,從腦結構和功能改變的角度來探討太極拳對老年人記憶力、注意力、執行力、任務轉換能力等認知功能的影響。
記憶力通常是老年人較早出現衰退的認知功能。海馬(hippocampus,HPC)作為維持記憶力的關鍵區域,其結構和功能的完整性對于延緩老年人認知功能衰退至關重要[11]。太極拳已被證明可以減緩海馬等記憶相關腦區的萎縮以及神經衰退的進程。Yue等[12]運用基于體素的腦形態測量法(voxel-based morphometry,VBM)對楊氏太極拳練習者和步行鍛煉老年人的腦區進行研究,發現太極組老年人顳下區和內側區(包括HPC)灰質密度較高。采用相關分析發現,左HPC的灰質密度與情景記憶之間存在偏相關。Tao等[13]招募無運動習慣的健康老年人隨機分為太極組、八段錦組、等待治療組,太極組和八段錦組進行12周有規律的功法訓練,而等待治療組維持原有的生活方式,采用韋氏記憶量表評估三組干預前后記憶功能的改變。結果發現12周訓練后,與等待治療組相比,太極拳組和八段錦組記憶再現得分明顯提高,同時VBM分析顯示,HPC、島葉、內側顳葉和殼核灰質體積顯著增加,且記憶再現得分與殼核和HPC灰質體積的增加呈正相關。上述結果表明,太極拳通過維持HPC、顳葉和其他大腦區域的灰質體積來改善記憶功能。
太極拳不僅可以改變與記憶相關的腦結構,而且多項研究已發現與記憶相關腦區的功能活動也有所改變。反映局部腦區功能活動常用的指標包括靜息態功能連通性(resting-state functional connectivity,rsFC)、局部一致性(regional homogeneity,ReHo)、低頻振蕩振幅(amplitude of low frequency fluctuation,ALFF)。rsFC指大腦中功能相似的區域間存在明顯的時間同步性,可以量化腦區之間的功能整合[14]。從rsFC趨勢上來看,Tao等[15]研究發現,相較于等待治療組,太極拳組老年人的記憶分數明顯改善,且HPC—內側前額葉皮層(medial prefrontal cortex,mPFC)的rsFC增強。ReHo是一種常用的fMRI數據分析方法,能反映自發性神經元活動的區域同步性[16]。Yue等[12]采用此分析方法發現,顳區(特別是梭狀回和HPC)的ReHo明顯高于對照組,且左側HPC、左側海馬旁區、左側梭狀回的ReHo與延遲記憶任務存在顯著偏相關。2017年Tao等[17]利用對局部自發性腦活動更加敏感的ALFF來研究大腦靜息狀態的自發波動,發現與等待治療組相比,太極拳組在慢-5頻段(0.01~0.027 Hz)和低頻段(0.01~0.08 Hz)背外側前額葉皮層(dorso-lateral prefrontal cortex,DLPFC)的ALFF增加,且ALFF變化與慢-5和低頻波段的記憶功能改善呈正相關。由于太極拳動作復雜,鍛煉過程中需要持續地進行各種動作和方向間的轉換,因此需要老年人注意力高度集中。DLPFC作為認知控制網絡的一部分,自上而下地調節注意和記憶交互功能[18]。mPFC參與記憶的鞏固,而HPC參與已形成記憶的檢索[19]。因此可以推測,太極拳改善老年人記憶力衰退的原因可能在于:通過長期注意力集中以及記憶輸入,刺激DLPFC自上而下地將新記憶轉化到已有的知識網絡,同時通過HPC長期的記憶檢索以及mPFC的記憶鞏固,改善老年人認知功能,延緩記憶力衰退。
任務轉換是執行功能的一個子領域,任務轉換與認知靈活性相關,是在不同任務之間轉換注意力的能力。額葉,特別是前額葉(prefrontal cortex,PFC),是發揮執行功能的重要區域[20],其灰質體積隨著年齡的增長而下降,并與老年人認知功能衰退有關[21]。杜凱[22]選取具有2年以上太極拳經驗的練習者以及無體育鍛煉習慣者,通過fMRI掃描發現,太極拳練習者在執行More-odd-shifting(考察轉換功能)任務時,左側PFC的激活程度顯著增加。同樣,Wu等[9]將招募的健康老年人隨機分配到太極組(3個月的楊氏太極拳訓練,3次/周,60分/次)和對照組(保持原有的生活方式)。結果表明太極組在執行Stroop(考察執行功能)任務時,錯誤率明顯低于對照組,同時利用fMRI掃描發現,太極組左側PFC的激活程度顯著高于對照組。但也有研究對PFC的激活程度得出相反的結論。例如,陳爽[23]利用fMRI觀察到6個月[(5 ± 1)次/周,1.5 h/次]楊氏太極拳訓練和步行練習后的老年人在執行轉換任務時,太極組除右側額中回的激活增強外,左側額上回、左側額中回、左側楔前葉和右側中央旁小葉腦區的激活程度都減弱。此外,Wei等[24]對22名太極拳練習者和18名無體育鍛煉習慣的老年人運用sMRI比較觀察發現,太極拳練習者右半球額中回、中央前回、腦島、左內側枕顳溝、舌溝較對照組明顯增厚,且左內側枕顳溝和舌溝的皮質厚度與太極拳練習強度有關。由此可以推測PFC皮質厚度和激活程度的不同可能與太極拳練習時間、練習頻率、練習強度有關。
此外,陳爽[23]還發現24周太極拳運動后,太極組在轉換任務下激活的中央旁小葉的強度較步行組顯著減弱。中央旁小葉的后部主要參與調節遠端肢體本體感覺。而有研究表明,與有氧運動相比,太極拳改善老年人下肢本體感覺的效果更顯著[25]。還有研究證明中央旁小葉的激活程度減弱表示完成平衡心算雙任務(考察注意分配)的準確性更高、維持平衡的能力更強[26]。陳爽[23]還發現太極組舌回與距狀裂皮層的激活程度顯著增加。舌回和距狀裂作為視覺網絡的一部分,主要參與視覺信息識別和記憶的過程。梅劍[27]通過靜息態fMRI對比長期楊氏太極拳習練者和步行者的腦區,發現長期太極拳習練者左、右側枕中回的激活程度增強,且楔前葉和枕中回的rsFC增強。楔前葉在視覺空間表象[28]以及定位周圍環境[29]等行為活動中起關鍵作用。由于太極拳強調練習過程中手眼協調,眼隨拳動,且核心招式(如攬雀尾)大多是以對角線形式發力,從外界視覺信息的反饋到動作姿勢的控制過程中,可能強化了機體注意力分配、本體感覺以及視覺神經信息處理等相關腦區。而注意分配能力、本體感覺、視覺處理以及視空間轉換能力,對于老年人平衡能力的維持起重要作用。因此太極拳可在一定程度上通過改善認知功能和本體感覺來提高老年人的平衡能力。
老年人認知功能衰退與焦慮、抑郁等情緒障礙有很大的相關性[30]。太極拳因其具有舒緩身心、養心寧神的特點,可以通過減少老年人負性情緒、調節心理來延緩認知障礙的發生。Tao等[31]研究發現長期習練太極拳者精神控制的改善與DLPFC-殼核的rsFC改變呈負相關。陳爽[23]研究發現相較于步行組,太極拳練習者腦島的激活程度減弱。腦島主要與身體內部的主觀感覺和負面情緒體驗的準確性有關[32],體現了太極拳鍛煉對老年人平靜和放松體驗的重要作用。杜凱[22]也發現在執行More-odd-shifting轉換任務時,太極組左側顳上回的激活程度減弱。顳上回位于大腦外側溝與顳上溝之間,負責調節情緒等認知心理過程[33]。表明長期太極拳鍛煉有助于改善老年人焦慮和抑郁等認知心理狀態。
2 基于EEG研究太極拳運動對老年人認知功能的影響
EEG是一種檢測腦細胞群自發性和節律性電活動的高時間分辨率技術[34],而腦電功率波譜算法作為基于EEG的特征分析,可以直觀地觀察到腦電節律的變化與分布[35]。其中高頻率的α、β波與大腦信息處理速度、注意、記憶等認知能力有關[36],低頻率的θ、δ波與疲勞等抑制狀態有關[37]。事件相關電位(event related potentials,ERP)是一種特殊的EEG技術,主要通過賦予刺激某些心理意義來反映認知過程中大腦神經電生理的變化。P300作為ERP的常用指標,其潛伏期和波幅多可反映執行任務時大腦的處理速度和神經電生理強度[38]。多數研究發現,隨著年齡的增長,老年人的腦電波α頻率下降,而θ頻率增加[38],P300潛伏期延長,波幅下降[39]。
呂墨竹等[40]使用標準化低分辨率電磁掃描成像技術(standard low resolution electromagnetic tomography,sLORETA)觀察太極拳練習者和久坐生活方式的同年齡段老年人安靜狀態下腦波特征和腦區定位機制,發現太極拳練習者有更高的α波頻率和更低的θ波頻率。Liu等[41]應用EEG檢測10名具有平均6年練習時長的老年太極拳練習者和10名初學者運動前后的腦電波變化,發現在閉眼時和運動后太極拳組有更高頻率的α波,整個運動過程中有更高頻率的β波。但二者對于腦區定位機制有不同的發現。呂墨竹等[40]觀察到,太極組枕后區α波電流密度顯著高于久坐組,而久坐組左側PFC的α波電流密度明顯高于太極組。由此認為,太極拳改善老年人認知功能可能與枕后區α波頻率增強有關。而Liu等[41]認為太極拳初學者的枕部α波占主導,熟練組的中央部α波占主導。盡管二者的研究結果存在差異,但可以解釋的是初學者在學習太極拳時需要更多的注意力刺激枕后區,這是大腦功能重塑的過程,而太極拳經驗豐富者已經進入自主訓練階段,當注意力高度集中時,α波從枕葉向額部傳導[42]。
Fong等[43]發現具有5年以上太極拳練習經驗的老年人P300波幅顯著大于非運動鍛煉組的老年人。楊子燚[44]也發現經過6個月太極拳練習后,老年人在執行N-back任務時,P300潛伏期顯著縮短且波幅增加,反映了太極拳可以加快老年人對感知覺信息的處理速度,增強對刺激進行加工處理過程中激活的神經元電活動強度。眾所周知,盡管太極拳和步行、游泳等有氧運動對改善老年人的記憶、注意、執行力等認知功能都有積極效果[43,45],但太極拳是集身、心、意為一體的高認知運動,大多數研究表明太極拳改善老年人的認知功能優于其他有氧運動[46-47]。例如,Chen等[48]通過比較20名太極拳習練者和20名有氧運動鍛煉者完成信號停止抑制任務發現,相比于有氧運動鍛煉者,太極組執行任務的速度和準確性更好。同時ERP顯示,當判斷任務出現錯誤時,太極組P300波幅顯著增大,反映出太極組具有更好的決策能力。Hawkes等[49]通過比較長期太極拳練習、冥想和運動練習、有氧健身和久坐組執行視空間任務切換測試時的P3振幅,結果發現與有氧運動組和久坐組相比,太極組、冥想和運動組有更大的P3振幅。區別于其他有氧運動,太極拳在練習過程中強調冥想,自始至終要求安神定志、動中求靜、心中無物、及其虛實。因此可以推測,冥想與太極拳改善老年人認知功能有關。
Cheung等[50]選取20名有1年以上太極拳運動經驗的老年人完成10 min吳氏或楊氏太極拳練習,記錄從測試前到測試后PFC皮層的腦電活動,利用快速傅里葉變換將原始腦電信號轉換為注意力指數,發現注意力指數僅在太極拳練習期間升高。李章平[39]基于ERP探討太極拳不同練習時間對老年人執行功能的影響。他招募14名有6年以上太極拳運動經驗和19名進行為期1年太極拳練習的老年人,通過ERP記錄受試者在執行N-back和More-odd-shifting任務時的腦區電活動。結果發現,無論反應速度還是準確性,初學組總是落后于有太極拳練習經驗的老年組。結合腦電波形圖和腦電地形圖發現,有經驗的老年組頂葉P300波幅更高,同時額葉和頂葉激活范圍更大。一般認為,認知能力較高的老年人頂葉P300波幅較高[51],并且募集其他腦區資源的能力更強[52]。因此可以推測,練習時間可能作為影響太極拳對老年人認知功能改善效果的重要因素,影響老年人腦區的神經電活動。老年人需要長期堅持太極拳練習才能獲益最大化。
3 基于fNIRS研究太極拳運動對老年人認知功能的影響
fNIRS是利用生物組織對650~950 nm近紅外光不同的散射性,來獲得大腦活動時氧合血紅蛋白(HbO2)和脫氧血紅蛋白(HHb)的變化情況,從而反映大腦皮層的活躍度和代謝情況[53]。
有研究基于fNIRS觀察靜息態下練習太極拳的老年人PFC的激活情況和變化趨勢。關碩[54]利用fNIRS分別監測太極拳練習者在6 min太極拳運動、6 min健步走后完成Stroop色彩-詞義認知任務測試時PFC的激活情況。發現太極拳運動后,在執行Stroop任務過程中額極區(frontal pole area,FPA)、DLPFC、腹外側前額葉皮層(ventrolateral prefrontal cortex,VLPFC)顯著激活。而健步走后,僅發現FPA和DLPFC激活。VLPFC主要參與外顯的或主動的情緒調節[55]。因此可以推測,太極拳通過調節情緒來改善認知功能。此外,楊源[56]將26名健康老年人隨機分為太極組和對照組,太極組進行8周簡化24式太極拳練習(3次/周、45分/次),對照組保持原有生活方式。發現太極拳運動后,老年人執行Flanker任務時,反應時間明顯縮短;執行N-back任務時,正確率明顯提高。fNIRS數據顯示,在執行Flanker和N-back任務時,太極組額區HbO2明顯高于對照組,且隨著任務的進行,太極組的老年人能夠持續保持較高水平的腦激活狀態,而對照組老年人的腦激活狀態呈現下降趨勢。
fNIRS區別于其他腦成像技術最大的優點在于可以實時、連續監測運動態的腦區激活情況。Tsang等[57]基于fNIRS比較16名60~75歲太極拳練習者和非練習者分別進行太極拳練習和肌力鍛煉時的腦區激活情況,觀察到老年人進行太極拳練習時PFC的HbO2及總血紅蛋白(cHb)水平明顯高于肌力鍛煉時的水平,且非太極拳練習者進行太極拳運動時cHb更高。表明太極拳學習的早期階段,需要更多注意力、執行力等認知功能的參與。紀之光[47]招募無規律運動的老年人至少間隔24 h完成太極拳練習、有氧運動、認知訓練和靜坐看書(同一天進行認知訓練和靜坐看書),利用fNIRS全程監測腦區激活情況,觀察到老年人進行太極拳運動時右側PFC的HbO2含量顯著高于其他活動。
此外,謝暉[58]利用小波幅值對比無太極拳練習經驗的老年人運動態(陳氏太極拳)和靜息態下的腦區激活情況,發現運動區和枕葉區顯著激活,而PFC沒有表現出明顯激活。表明未經過長期太極拳訓練的老年人在進行太極拳運動時,僅僅依靠運動區的運動控制和協調配合以及枕葉區的視覺感知等功能來完成單純的太極拳套路動作。而PFC主要與注意、記憶、執行力等高級認知功能有關,只有經過長期太極拳練習,熟練掌握太極拳的各個重要部分,例如冥想、呼吸等,才能通過重塑前額葉的功能達到改善老年人認知功能的效果。
由于不同頻率段代表不同意義的自發性神經活動,因此有研究基于fNIRS構建不同頻率段下各腦區間的rsFC。謝暉[58]利用小波相位相干性發現太極組在第Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ頻率段,左右PFC、左右運動區、左右枕葉之間的rsFC增強。表明太極拳練習者肌源性活動、神經性活動和內皮細胞的神經信號在不同腦區間的同步性增強。許磊[59]招募18名老年太極拳練習者,利用fNIRS全程采集老年人靜息態和運動態(練習陳氏太極拳15 min)的腦區激活情況。發現除第Ⅳ、Ⅴ頻率段左右PFC、左右運動區、左右枕葉之間的rsFC增強外,第Ⅰ頻率段各腦區之間的rsFC也增強。表明太極拳練習者在運動態時,心率活動神經信號在各腦區間的同步性增強。有研究發現心血管健康在改善認知功能方面具有獨立的作用[60]。由于太極拳在練習過程中涉及神經肌肉控制系統、視覺中樞、呼吸中樞、高級認知中樞的相互配合,刺激大腦局部神經元活動增強,導致各區域對氧氣的需求增加。此時,機體通過血管內皮細胞釋放舒血管物質使局部腦血流量得到重新分配[61]。由此可以推測,太極拳可能通過重塑心血管功能來改善老年人的認知功能[62]。
4 總結和展望
由于人類大腦具有可塑性和適應性,因此與衰老相關的認知功能下降是可逆的。太極拳作為一項集調息、調形、調神為一體的復雜運動,對于改善老年人認知功能具有不同于其他有氧運動的效果。因此本研究基于MRI、EEG、fNIRS探討太極拳改善老年人認知功能的可能機制。通過梳理相關研究,以大腦結構和功能改變為切入點,發現太極拳可能通過重塑記憶、注意、執行力等認知相關腦區的結構和功能來改善老年人的認知功能、延緩認知衰退,且改善作用還可能與太極拳正性調節機體的心血管功能、情緒、冥想水平有關。太極拳改善老年人的認知功能和平衡能力之間也存在一定的關系。長期太極拳訓練能夠重塑與視空間處理能力、任務轉換能力、情景記憶以及注意力分配等認知相關腦區的結構和功能,從而提高老年人的平衡能力。此外,練習時間、練習頻率、練習強度可能是影響太極拳改善老年人認知功能和腦功能的重要因素。老年人只有經過長期練習,掌握其精髓,太極拳對認知功能的改善才能最大化。
目前該領域的研究雖取得了一定的突破,但仍存在一些問題:① 研究普遍樣本量較小,因此后續應進一步擴大樣本量,以期得到更加嚴謹可靠的結論;② 現有研究大多是橫斷面研究,太極拳改善認知功能的直接因果關系暫不能被證實,今后應繼續深入,以明確大腦結構和功能變化與太極拳練習之間的關系;③ 當前還未有基于神經電生理技術和腦成像技術探討不同太極拳流派和不同太極拳招式改善老年人認知功能的研究,因此未來的研究可以探索不同太極拳流派和招式對老年人認知功能和腦功能的影響;④ 當前研究對象多為健康或認知功能下降的老年人,較少針對MCI或AD患者開展研究,今后需要在現有研究的基礎上,加強太極拳改善MCI或AD患者認知功能的相關機制研究;⑤ 目前,尚無基于PET技術探究太極拳對認知功能影響的研究。未來可以通過MRI、EEG、fNIRS、PET等技術的多模態結合來闡明太極拳改善老年人認知功能的中樞機制,為太極拳改善認知功能的臨床推廣應用提供科學理論依據。
重要聲明
利益沖突聲明:本文全體作者均聲明不存在利益沖突。
作者貢獻聲明:薛晨主要負責文獻分析、論文撰寫和修改;李雨谿和鐘冬靈主要負責文獻查詢和整理、論文修改;李涓和鄭重主要負責論文修改和指導;金榮疆主要負責論文修改和審校。
引言
隨著年齡的增加,老年人認知功能逐漸出現衰退,具體表現為記憶、歸納推理、分析綜合、理解判斷、注意力、執行力、空間感知和想象力等方面的能力降低[1]。隨著大腦功能進一步退化,可能導致老年人輕度認知功能障礙(mild cognitive impairment,MCI)、阿爾茨海默癥(Alzheimer disease,AD)、路易小體癡呆、額顳葉癡呆等神經系統退行性疾病。流行病學調查顯示,我國老年人MCI的患病率為14%[2],10~30%的患者在一年內進展為癡呆[3]。據估計,每年因癡呆帶來的直接醫療費用高達1萬億美元[4],給家庭和社會帶來了沉重的經濟負擔。美國最新的MCI指南表明,目前尚無推薦的有效藥物來延緩和改善MCI患者的認知功能[5]。因此,積極防控老年人認知功能衰退至關重要。
太極拳是傳統有氧康復運動,具有簡單易學、輕松柔和、形神兼養、動靜結合的特點,尤其適合老年人練習[6]。臨床試驗研究結果表明,太極拳可以改善老年人的注意力[7]、信息處理速度和記憶力[8]、任務轉換能力[9]等認知功能。系統評價結果也表明,太極拳可以提高MCI患者的記憶力、視空間能力[10]。太極拳作為一種非藥物療法,被推薦用于改善老年人的認知功能。然而,其改善認知功能的潛在中樞機制尚不明確。
隨著神經電生理技術和腦成像技術的發展,人們對老年人的腦結構、功能及代謝改變有了新的認識。磁共振成像(magnetic resonance imaging,MRI)、正電子發射斷層成像(positron emission computed tomography,PET)、腦電圖(electroencephalogram,EEG)、功能性近紅外光譜(functional near-infrared spectroscopy,fNIRS)等技術也逐漸應用于太極拳的中樞機制研究中。本文基于MRI、EEG、fNIRS等技術全面綜述太極拳運動對老年人認知功能的中樞響應機制,為進一步推廣我國太極拳健身運動提供科學理論依據。
1 基于MRI研究太極拳運動對老年人認知功能的影響
人腦的結構是大腦發揮功能的基礎,同時腦功能可以間接反映腦結構,二者相輔相成,共同調節老年人認知功能的變化。目前通過MRI對老年人認知功能的研究主要分為兩個部分:結構磁共振成像(structural MRI,sMRI)與功能磁共振成像(functional MRI,fMRI)。本研究將基于sMRI和fMRI,從腦結構和功能改變的角度來探討太極拳對老年人記憶力、注意力、執行力、任務轉換能力等認知功能的影響。
記憶力通常是老年人較早出現衰退的認知功能。海馬(hippocampus,HPC)作為維持記憶力的關鍵區域,其結構和功能的完整性對于延緩老年人認知功能衰退至關重要[11]。太極拳已被證明可以減緩海馬等記憶相關腦區的萎縮以及神經衰退的進程。Yue等[12]運用基于體素的腦形態測量法(voxel-based morphometry,VBM)對楊氏太極拳練習者和步行鍛煉老年人的腦區進行研究,發現太極組老年人顳下區和內側區(包括HPC)灰質密度較高。采用相關分析發現,左HPC的灰質密度與情景記憶之間存在偏相關。Tao等[13]招募無運動習慣的健康老年人隨機分為太極組、八段錦組、等待治療組,太極組和八段錦組進行12周有規律的功法訓練,而等待治療組維持原有的生活方式,采用韋氏記憶量表評估三組干預前后記憶功能的改變。結果發現12周訓練后,與等待治療組相比,太極拳組和八段錦組記憶再現得分明顯提高,同時VBM分析顯示,HPC、島葉、內側顳葉和殼核灰質體積顯著增加,且記憶再現得分與殼核和HPC灰質體積的增加呈正相關。上述結果表明,太極拳通過維持HPC、顳葉和其他大腦區域的灰質體積來改善記憶功能。
太極拳不僅可以改變與記憶相關的腦結構,而且多項研究已發現與記憶相關腦區的功能活動也有所改變。反映局部腦區功能活動常用的指標包括靜息態功能連通性(resting-state functional connectivity,rsFC)、局部一致性(regional homogeneity,ReHo)、低頻振蕩振幅(amplitude of low frequency fluctuation,ALFF)。rsFC指大腦中功能相似的區域間存在明顯的時間同步性,可以量化腦區之間的功能整合[14]。從rsFC趨勢上來看,Tao等[15]研究發現,相較于等待治療組,太極拳組老年人的記憶分數明顯改善,且HPC—內側前額葉皮層(medial prefrontal cortex,mPFC)的rsFC增強。ReHo是一種常用的fMRI數據分析方法,能反映自發性神經元活動的區域同步性[16]。Yue等[12]采用此分析方法發現,顳區(特別是梭狀回和HPC)的ReHo明顯高于對照組,且左側HPC、左側海馬旁區、左側梭狀回的ReHo與延遲記憶任務存在顯著偏相關。2017年Tao等[17]利用對局部自發性腦活動更加敏感的ALFF來研究大腦靜息狀態的自發波動,發現與等待治療組相比,太極拳組在慢-5頻段(0.01~0.027 Hz)和低頻段(0.01~0.08 Hz)背外側前額葉皮層(dorso-lateral prefrontal cortex,DLPFC)的ALFF增加,且ALFF變化與慢-5和低頻波段的記憶功能改善呈正相關。由于太極拳動作復雜,鍛煉過程中需要持續地進行各種動作和方向間的轉換,因此需要老年人注意力高度集中。DLPFC作為認知控制網絡的一部分,自上而下地調節注意和記憶交互功能[18]。mPFC參與記憶的鞏固,而HPC參與已形成記憶的檢索[19]。因此可以推測,太極拳改善老年人記憶力衰退的原因可能在于:通過長期注意力集中以及記憶輸入,刺激DLPFC自上而下地將新記憶轉化到已有的知識網絡,同時通過HPC長期的記憶檢索以及mPFC的記憶鞏固,改善老年人認知功能,延緩記憶力衰退。
任務轉換是執行功能的一個子領域,任務轉換與認知靈活性相關,是在不同任務之間轉換注意力的能力。額葉,特別是前額葉(prefrontal cortex,PFC),是發揮執行功能的重要區域[20],其灰質體積隨著年齡的增長而下降,并與老年人認知功能衰退有關[21]。杜凱[22]選取具有2年以上太極拳經驗的練習者以及無體育鍛煉習慣者,通過fMRI掃描發現,太極拳練習者在執行More-odd-shifting(考察轉換功能)任務時,左側PFC的激活程度顯著增加。同樣,Wu等[9]將招募的健康老年人隨機分配到太極組(3個月的楊氏太極拳訓練,3次/周,60分/次)和對照組(保持原有的生活方式)。結果表明太極組在執行Stroop(考察執行功能)任務時,錯誤率明顯低于對照組,同時利用fMRI掃描發現,太極組左側PFC的激活程度顯著高于對照組。但也有研究對PFC的激活程度得出相反的結論。例如,陳爽[23]利用fMRI觀察到6個月[(5 ± 1)次/周,1.5 h/次]楊氏太極拳訓練和步行練習后的老年人在執行轉換任務時,太極組除右側額中回的激活增強外,左側額上回、左側額中回、左側楔前葉和右側中央旁小葉腦區的激活程度都減弱。此外,Wei等[24]對22名太極拳練習者和18名無體育鍛煉習慣的老年人運用sMRI比較觀察發現,太極拳練習者右半球額中回、中央前回、腦島、左內側枕顳溝、舌溝較對照組明顯增厚,且左內側枕顳溝和舌溝的皮質厚度與太極拳練習強度有關。由此可以推測PFC皮質厚度和激活程度的不同可能與太極拳練習時間、練習頻率、練習強度有關。
此外,陳爽[23]還發現24周太極拳運動后,太極組在轉換任務下激活的中央旁小葉的強度較步行組顯著減弱。中央旁小葉的后部主要參與調節遠端肢體本體感覺。而有研究表明,與有氧運動相比,太極拳改善老年人下肢本體感覺的效果更顯著[25]。還有研究證明中央旁小葉的激活程度減弱表示完成平衡心算雙任務(考察注意分配)的準確性更高、維持平衡的能力更強[26]。陳爽[23]還發現太極組舌回與距狀裂皮層的激活程度顯著增加。舌回和距狀裂作為視覺網絡的一部分,主要參與視覺信息識別和記憶的過程。梅劍[27]通過靜息態fMRI對比長期楊氏太極拳習練者和步行者的腦區,發現長期太極拳習練者左、右側枕中回的激活程度增強,且楔前葉和枕中回的rsFC增強。楔前葉在視覺空間表象[28]以及定位周圍環境[29]等行為活動中起關鍵作用。由于太極拳強調練習過程中手眼協調,眼隨拳動,且核心招式(如攬雀尾)大多是以對角線形式發力,從外界視覺信息的反饋到動作姿勢的控制過程中,可能強化了機體注意力分配、本體感覺以及視覺神經信息處理等相關腦區。而注意分配能力、本體感覺、視覺處理以及視空間轉換能力,對于老年人平衡能力的維持起重要作用。因此太極拳可在一定程度上通過改善認知功能和本體感覺來提高老年人的平衡能力。
老年人認知功能衰退與焦慮、抑郁等情緒障礙有很大的相關性[30]。太極拳因其具有舒緩身心、養心寧神的特點,可以通過減少老年人負性情緒、調節心理來延緩認知障礙的發生。Tao等[31]研究發現長期習練太極拳者精神控制的改善與DLPFC-殼核的rsFC改變呈負相關。陳爽[23]研究發現相較于步行組,太極拳練習者腦島的激活程度減弱。腦島主要與身體內部的主觀感覺和負面情緒體驗的準確性有關[32],體現了太極拳鍛煉對老年人平靜和放松體驗的重要作用。杜凱[22]也發現在執行More-odd-shifting轉換任務時,太極組左側顳上回的激活程度減弱。顳上回位于大腦外側溝與顳上溝之間,負責調節情緒等認知心理過程[33]。表明長期太極拳鍛煉有助于改善老年人焦慮和抑郁等認知心理狀態。
2 基于EEG研究太極拳運動對老年人認知功能的影響
EEG是一種檢測腦細胞群自發性和節律性電活動的高時間分辨率技術[34],而腦電功率波譜算法作為基于EEG的特征分析,可以直觀地觀察到腦電節律的變化與分布[35]。其中高頻率的α、β波與大腦信息處理速度、注意、記憶等認知能力有關[36],低頻率的θ、δ波與疲勞等抑制狀態有關[37]。事件相關電位(event related potentials,ERP)是一種特殊的EEG技術,主要通過賦予刺激某些心理意義來反映認知過程中大腦神經電生理的變化。P300作為ERP的常用指標,其潛伏期和波幅多可反映執行任務時大腦的處理速度和神經電生理強度[38]。多數研究發現,隨著年齡的增長,老年人的腦電波α頻率下降,而θ頻率增加[38],P300潛伏期延長,波幅下降[39]。
呂墨竹等[40]使用標準化低分辨率電磁掃描成像技術(standard low resolution electromagnetic tomography,sLORETA)觀察太極拳練習者和久坐生活方式的同年齡段老年人安靜狀態下腦波特征和腦區定位機制,發現太極拳練習者有更高的α波頻率和更低的θ波頻率。Liu等[41]應用EEG檢測10名具有平均6年練習時長的老年太極拳練習者和10名初學者運動前后的腦電波變化,發現在閉眼時和運動后太極拳組有更高頻率的α波,整個運動過程中有更高頻率的β波。但二者對于腦區定位機制有不同的發現。呂墨竹等[40]觀察到,太極組枕后區α波電流密度顯著高于久坐組,而久坐組左側PFC的α波電流密度明顯高于太極組。由此認為,太極拳改善老年人認知功能可能與枕后區α波頻率增強有關。而Liu等[41]認為太極拳初學者的枕部α波占主導,熟練組的中央部α波占主導。盡管二者的研究結果存在差異,但可以解釋的是初學者在學習太極拳時需要更多的注意力刺激枕后區,這是大腦功能重塑的過程,而太極拳經驗豐富者已經進入自主訓練階段,當注意力高度集中時,α波從枕葉向額部傳導[42]。
Fong等[43]發現具有5年以上太極拳練習經驗的老年人P300波幅顯著大于非運動鍛煉組的老年人。楊子燚[44]也發現經過6個月太極拳練習后,老年人在執行N-back任務時,P300潛伏期顯著縮短且波幅增加,反映了太極拳可以加快老年人對感知覺信息的處理速度,增強對刺激進行加工處理過程中激活的神經元電活動強度。眾所周知,盡管太極拳和步行、游泳等有氧運動對改善老年人的記憶、注意、執行力等認知功能都有積極效果[43,45],但太極拳是集身、心、意為一體的高認知運動,大多數研究表明太極拳改善老年人的認知功能優于其他有氧運動[46-47]。例如,Chen等[48]通過比較20名太極拳習練者和20名有氧運動鍛煉者完成信號停止抑制任務發現,相比于有氧運動鍛煉者,太極組執行任務的速度和準確性更好。同時ERP顯示,當判斷任務出現錯誤時,太極組P300波幅顯著增大,反映出太極組具有更好的決策能力。Hawkes等[49]通過比較長期太極拳練習、冥想和運動練習、有氧健身和久坐組執行視空間任務切換測試時的P3振幅,結果發現與有氧運動組和久坐組相比,太極組、冥想和運動組有更大的P3振幅。區別于其他有氧運動,太極拳在練習過程中強調冥想,自始至終要求安神定志、動中求靜、心中無物、及其虛實。因此可以推測,冥想與太極拳改善老年人認知功能有關。
Cheung等[50]選取20名有1年以上太極拳運動經驗的老年人完成10 min吳氏或楊氏太極拳練習,記錄從測試前到測試后PFC皮層的腦電活動,利用快速傅里葉變換將原始腦電信號轉換為注意力指數,發現注意力指數僅在太極拳練習期間升高。李章平[39]基于ERP探討太極拳不同練習時間對老年人執行功能的影響。他招募14名有6年以上太極拳運動經驗和19名進行為期1年太極拳練習的老年人,通過ERP記錄受試者在執行N-back和More-odd-shifting任務時的腦區電活動。結果發現,無論反應速度還是準確性,初學組總是落后于有太極拳練習經驗的老年組。結合腦電波形圖和腦電地形圖發現,有經驗的老年組頂葉P300波幅更高,同時額葉和頂葉激活范圍更大。一般認為,認知能力較高的老年人頂葉P300波幅較高[51],并且募集其他腦區資源的能力更強[52]。因此可以推測,練習時間可能作為影響太極拳對老年人認知功能改善效果的重要因素,影響老年人腦區的神經電活動。老年人需要長期堅持太極拳練習才能獲益最大化。
3 基于fNIRS研究太極拳運動對老年人認知功能的影響
fNIRS是利用生物組織對650~950 nm近紅外光不同的散射性,來獲得大腦活動時氧合血紅蛋白(HbO2)和脫氧血紅蛋白(HHb)的變化情況,從而反映大腦皮層的活躍度和代謝情況[53]。
有研究基于fNIRS觀察靜息態下練習太極拳的老年人PFC的激活情況和變化趨勢。關碩[54]利用fNIRS分別監測太極拳練習者在6 min太極拳運動、6 min健步走后完成Stroop色彩-詞義認知任務測試時PFC的激活情況。發現太極拳運動后,在執行Stroop任務過程中額極區(frontal pole area,FPA)、DLPFC、腹外側前額葉皮層(ventrolateral prefrontal cortex,VLPFC)顯著激活。而健步走后,僅發現FPA和DLPFC激活。VLPFC主要參與外顯的或主動的情緒調節[55]。因此可以推測,太極拳通過調節情緒來改善認知功能。此外,楊源[56]將26名健康老年人隨機分為太極組和對照組,太極組進行8周簡化24式太極拳練習(3次/周、45分/次),對照組保持原有生活方式。發現太極拳運動后,老年人執行Flanker任務時,反應時間明顯縮短;執行N-back任務時,正確率明顯提高。fNIRS數據顯示,在執行Flanker和N-back任務時,太極組額區HbO2明顯高于對照組,且隨著任務的進行,太極組的老年人能夠持續保持較高水平的腦激活狀態,而對照組老年人的腦激活狀態呈現下降趨勢。
fNIRS區別于其他腦成像技術最大的優點在于可以實時、連續監測運動態的腦區激活情況。Tsang等[57]基于fNIRS比較16名60~75歲太極拳練習者和非練習者分別進行太極拳練習和肌力鍛煉時的腦區激活情況,觀察到老年人進行太極拳練習時PFC的HbO2及總血紅蛋白(cHb)水平明顯高于肌力鍛煉時的水平,且非太極拳練習者進行太極拳運動時cHb更高。表明太極拳學習的早期階段,需要更多注意力、執行力等認知功能的參與。紀之光[47]招募無規律運動的老年人至少間隔24 h完成太極拳練習、有氧運動、認知訓練和靜坐看書(同一天進行認知訓練和靜坐看書),利用fNIRS全程監測腦區激活情況,觀察到老年人進行太極拳運動時右側PFC的HbO2含量顯著高于其他活動。
此外,謝暉[58]利用小波幅值對比無太極拳練習經驗的老年人運動態(陳氏太極拳)和靜息態下的腦區激活情況,發現運動區和枕葉區顯著激活,而PFC沒有表現出明顯激活。表明未經過長期太極拳訓練的老年人在進行太極拳運動時,僅僅依靠運動區的運動控制和協調配合以及枕葉區的視覺感知等功能來完成單純的太極拳套路動作。而PFC主要與注意、記憶、執行力等高級認知功能有關,只有經過長期太極拳練習,熟練掌握太極拳的各個重要部分,例如冥想、呼吸等,才能通過重塑前額葉的功能達到改善老年人認知功能的效果。
由于不同頻率段代表不同意義的自發性神經活動,因此有研究基于fNIRS構建不同頻率段下各腦區間的rsFC。謝暉[58]利用小波相位相干性發現太極組在第Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ頻率段,左右PFC、左右運動區、左右枕葉之間的rsFC增強。表明太極拳練習者肌源性活動、神經性活動和內皮細胞的神經信號在不同腦區間的同步性增強。許磊[59]招募18名老年太極拳練習者,利用fNIRS全程采集老年人靜息態和運動態(練習陳氏太極拳15 min)的腦區激活情況。發現除第Ⅳ、Ⅴ頻率段左右PFC、左右運動區、左右枕葉之間的rsFC增強外,第Ⅰ頻率段各腦區之間的rsFC也增強。表明太極拳練習者在運動態時,心率活動神經信號在各腦區間的同步性增強。有研究發現心血管健康在改善認知功能方面具有獨立的作用[60]。由于太極拳在練習過程中涉及神經肌肉控制系統、視覺中樞、呼吸中樞、高級認知中樞的相互配合,刺激大腦局部神經元活動增強,導致各區域對氧氣的需求增加。此時,機體通過血管內皮細胞釋放舒血管物質使局部腦血流量得到重新分配[61]。由此可以推測,太極拳可能通過重塑心血管功能來改善老年人的認知功能[62]。
4 總結和展望
由于人類大腦具有可塑性和適應性,因此與衰老相關的認知功能下降是可逆的。太極拳作為一項集調息、調形、調神為一體的復雜運動,對于改善老年人認知功能具有不同于其他有氧運動的效果。因此本研究基于MRI、EEG、fNIRS探討太極拳改善老年人認知功能的可能機制。通過梳理相關研究,以大腦結構和功能改變為切入點,發現太極拳可能通過重塑記憶、注意、執行力等認知相關腦區的結構和功能來改善老年人的認知功能、延緩認知衰退,且改善作用還可能與太極拳正性調節機體的心血管功能、情緒、冥想水平有關。太極拳改善老年人的認知功能和平衡能力之間也存在一定的關系。長期太極拳訓練能夠重塑與視空間處理能力、任務轉換能力、情景記憶以及注意力分配等認知相關腦區的結構和功能,從而提高老年人的平衡能力。此外,練習時間、練習頻率、練習強度可能是影響太極拳改善老年人認知功能和腦功能的重要因素。老年人只有經過長期練習,掌握其精髓,太極拳對認知功能的改善才能最大化。
目前該領域的研究雖取得了一定的突破,但仍存在一些問題:① 研究普遍樣本量較小,因此后續應進一步擴大樣本量,以期得到更加嚴謹可靠的結論;② 現有研究大多是橫斷面研究,太極拳改善認知功能的直接因果關系暫不能被證實,今后應繼續深入,以明確大腦結構和功能變化與太極拳練習之間的關系;③ 當前還未有基于神經電生理技術和腦成像技術探討不同太極拳流派和不同太極拳招式改善老年人認知功能的研究,因此未來的研究可以探索不同太極拳流派和招式對老年人認知功能和腦功能的影響;④ 當前研究對象多為健康或認知功能下降的老年人,較少針對MCI或AD患者開展研究,今后需要在現有研究的基礎上,加強太極拳改善MCI或AD患者認知功能的相關機制研究;⑤ 目前,尚無基于PET技術探究太極拳對認知功能影響的研究。未來可以通過MRI、EEG、fNIRS、PET等技術的多模態結合來闡明太極拳改善老年人認知功能的中樞機制,為太極拳改善認知功能的臨床推廣應用提供科學理論依據。
重要聲明
利益沖突聲明:本文全體作者均聲明不存在利益沖突。
作者貢獻聲明:薛晨主要負責文獻分析、論文撰寫和修改;李雨谿和鐘冬靈主要負責文獻查詢和整理、論文修改;李涓和鄭重主要負責論文修改和指導;金榮疆主要負責論文修改和審校。